John es el menor de los hermanos Gilbert y descendiente de Johnathan Gilbert. En su adolescencia supo acerca de los vampiros que habían amenazado una vez Mystic Falls por medio de su hermano mayor, Grayson, a quien tenía en alta estima. Más tarde, conoció y se enamoró de Isobel Flemming, llegando a salir con ella un par de veces. Un día, Isobel le dijo que estaba embarazada y John la llevó con Grayson para que pudiera dar a luz a una niña, Elena. Isobel dejó a la niña en las buenas manos de Grayson y su esposa Miranda, quienes no sabían que John era el padre. Por medio del diario de Johnathan Gilbert, John descubrió una serie de secretos como la existencia de la tumba de vampiros en Fell's Church y también que los hermanos Salvatore eran vampiros.
Isobel fue a verlo tiempo después y le preguntó si conocía algo sobre vampiros. John le habló de Damon y la envió a su encuentro, pero cuando Isobel se convirtió en un vampiro a petición propia, John desarolló un profundo odio por los vampiros que le arrebataron a su amor verdadero y siempre se sintió culpable por haber enviado a Isobel hasta Damon.
Actualmente planea regresar a Mystic Falls para llevar a cabo un plan que tiene con Katherine Pierce y la propia Isobel.
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• Es miembro del Consejo de Fundadores de Mystic Falls.
• Posee un anillo que le protege de ser asesinado por un ser sobrenatural. Él y su hermano heredaron estos anillos; John dio el suyo a Isobel, pero ésta se lo dio luego a Alaric Saltzman, su marido. Después de que Grayson muriera, John se quedó con su anillo.
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